Η ιστορία ξεκινά όταν ο Dr. Eggman χρησιμοποιεί την δύναμη των Chaos Emeralds για να απελευθερώσει τον Dark Gaia, ένα αρχαίο ον που διαλύει τον πλανήτη σε κομμάτια. Κατά τη διάρκεια της επίθεσης, ο Sonic μεταμορφώνεται σε Werehog, αποκτώντας νυχτερινές δυνάμεις με ελαστικά άκρα και αυξημένη δύναμη. Με τη βοήθεια του Chip, ενός μυστηριώδους πλάσματος που τον συνοδεύει, ο Sonic ταξιδεύει σε διάφορες περιοχές του κόσμου για να επαναφέρει τα κομμάτια του πλανήτη και να αντιμετωπίσει τον Dark Gaia.

• Day stages: Κλασική Sonic εμπειρία με γρήγορη πλατφόρμα, boost mechanics και 3D/2D εναλλαγές.

• Night stages: Ο Sonic ως Werehog συμμετέχει σε μάχες σώμα με σώμα, γρίφους και εξερεύνηση, με πιο αργό ρυθμό και έμφαση στην δύναμη.