Η ιστορία διαδραματίζεται έναν αιώνα μετά τα γεγονότα του Phantom Hourglass, σε έναν νέο κόσμο όπου οι “Spirit Tracks” — μαγικές σιδηροδρομικές γραμμές που συνδέουν ιερούς ναούς — αρχίζουν να εξαφανίζονται μυστηριωδώς. Ο Link, μαθητευόμενος μηχανοδηγός, καλείται να ερευνήσει το φαινόμενο και σύντομα γίνεται μάρτυρας της επίθεσης του Chancellor Cole, ο οποίος αφαιρεί την ψυχή της Zelda από το σώμα της για να χρησιμοποιηθεί ως δοχείο για τον δαίμονα Malladus. Η Zelda, πλέον σε πνευματική μορφή, συνοδεύει τον Link σε όλη την περιπέτεια, προσφέροντας βοήθεια σε γρίφους και μάχες.

Οι παίκτες ταξιδεύουν με τρένο μεταξύ περιοχών, αντιμετωπίζουν εχθρούς, εξερευνούν dungeons και χρησιμοποιούν την οθόνη αφής για να λύσουν γρίφους. Η συνεργασία με τη Zelda είναι κεντρικό στοιχείο, καθώς μπορεί να καταλάβει Phantom Armor και να βοηθήσει ενεργά στην επίλυση προκλήσεων. Το παιχνίδι ξεχωρίζει για την πρωτότυπη χρήση του τρένου ως μέσου μετακίνησης, την δυναμική σχέση Link–Zelda και την αξιοποίηση των δυνατοτήτων του DS, προσφέροντας μια φρέσκια και συγκινητική περιπέτεια στον κόσμο του Hyrule.